Als Neunjähriger wird Abraham Lincoln Zeuge, wie ein Vampir seine geliebte Mutter ermordet. Angetrieben von schwelenden Rachegedanken, entwickelt sich Abe als junger Mann unter den Fittichen des geheimnisvollen Henry Sturgess zum Axt schwingenden Vampirjäger, der die Bestien über seine versilberte Klinge springen lässt. Lincoln steigt in die Politik ein, wird 16. Präsident der Vereinigten Staaten und gewinnt im Bürgerkrieg gegen die Südstaaten, die mit den Blutsaugern gemeinsame Sache machen.

21 Jahre nach dem mysteriösen Verschwinden seines Vaters folgt Sam Flynn dem Lockruf eines Pagersignals und wird in die digitale Computerwelt des "Grid" hineingezogen. Dort hat Clu, das einst von seinem Vater geschaffene Programm, die Macht übernommen, dort verstecken sich auch Kevin Flynn und sein Protegé, das Programm Quorra. Nachdem Vater und Sohn sich wiedergefunden haben, verfolgen sie nur ein Ziel, wollen das Grid verlassen. Doch genau das will auch Clu, um seine Diktatur auf die Welt der User auszudehnen.