Auf einem Feld nahe New Jersey attackieren parasitäre Insekten eine Kolonie von Fledermäusen, die sich daraufhin in blutrünstige Kreaturen verwandeln. Die sogenannten Vesps stellen eine tödliche Gefahr für die Menschen dar, denn schon beim kleinsten Geräusch greifen die blinden, fliegenden und schnell wachsenden Monster, die über ein äußerst feines Gehör verfügen, an. Die taube Teenagerin Ally (Kiernan Shipka) und ihre Familie werden zur Zielscheibe der Kreaturen. Dank der geschärften Sinne der Jugendlichen, welche die Angreifer erspüren kann, entkommen sie erst einmal. Doch der vermeintlich sichere Wald bietet nur bedingt Schutz, die Familie muss fortan in völliger Stille leben. Inmitten dieses lebensbedrohlichen Chaos begreifen sie, dass auch Menschen gefährlich werden können, wenn es um den Kampf um Leben und Tod geht.

Außerirdische nutzen real gewordene Versionen von Kultfiguren aus 80er-Jahre-Videospielen, um eine Invasion der Erde zu starten, da sie Aufnahmen jener alten Spiele zu Gesicht bekommen und diese als Kriegserklärung der Menschen missinterpretiert haben. Die Menschheit ist schnell überfordert von den angreifenden Videospielfiguren, das herkömmliche Militär ist machtlos. US-Präsident Will Cooper erinnert sich an den einzigen, der vielleicht helfen könnte: sein Jugendfreund Sam Brenner. Dieser war in den 80ern ein Videospiel-Champion und weiß also bestens, wie man gegen Pac-Man, Donkey Kong und Co. besteht. Sam schart weitere Old-School-Arcade-Gamer und eine Waffen-Spezialistin um sich, um mit diesen einmal mehr die Videospielfiguren zu besiegen. Nur dieses Mal nicht in der Arcade-Halle, sondern in der wirklichen Welt ...