Tolkien erzählt von den prägenden Jugendjahren des visionären Autors, in denen er Freundschaft, Mut und Inspiration inmitten einer Gemeinschaft von Gleichgesinnten an seiner Schule findet. Zusammen erleben sie Liebe und Verlust, von Tolkiens turbulenter Umwerbung seiner großen Liebe und Muse Edith Bratt, bis hin zum Ausbruch des Ersten Weltkriegs, der die "Gefährten" auseinander zu reißen droht. All diese Erfahrungen inspirieren Tolkien zu seinen weltbekannten Mittelerde-Romanen.

Los Angeles, 1958: Die junge Provinz-Schönheitskönigin, Nachwuchsschauspielerin und fromme Baptistin Marla Mabrey (Lily Collins) zieht nach Hollywood, weil sie vom berüchtigten Milliardär Howard Hughes (Warren Beatty) unter Vertrag genommen wurde. Am Flughafen wird sie von Frank Forbes (Alden Ehrenreich) abgeholt, einem religiösen Methodisten, der kurz vor der Hochzeit mit seiner Liebsten steht. Doch es kommt, wie es kommen muss und so fühlen sich Marla und Frank prompt zueinander hingezogen. Das stellt allerdings nicht nur ihre jeweiligen religiösen Überzeugungen auf die Probe, sondern bricht auch mit der wichtigsten Regel von Hughes: Angestellte dürfen nämlich in keiner Weise eine Beziehung mit einer Schauspielerin eingehen, die bei ihm unter Vertrag steht. Hughes zieht die jungen Turteltäubchen immer tiefer in seine Welt und sein Einfluss bringt sie gehörig ins Wanken...