Vor einiger Zeit sah es noch danach aus, als würde Jake Pentecost eine glorreiche Zukunft als Jaeger-Pilot beschieden sein, der mit seinen Fähigkeiten dabei hilft, die Menschheit vor den monströsen Kaiju zu beschützen. Damit hätte er in die Fußstapfen seines Vaters treten können, der einst den Widerstand gegen die Monster aus einer anderen Welt anführte. Aber weil dieser in seine Ziehtochter Mako mehr Hoffnungen legte und Jake dessen Erwartungen nie wirklich zu erfüllen vermochte, verabschiedete er sich vom Pilotentraining und landete in der Unterwelt, wo er sich zum Dieb und Schwarzmarkthändler mauserte. Doch die Welt braucht ihn: Eine nie zuvor gesehene Bedrohung schickt sich dazu an, Städte in Schutt und Asche zu legen und Mako führt eine neue Generation junger Jaeger-Piloten an, zu der sich auch Jake gesellen soll.

Als ihr Fürst heimtückisch ermordet wird, bleibt 47 entehrten Ronin (herrenlose Samurai) nur die Verbannung - deshalb wollen sie Rache. Der Krieger Oishi und seine Gefährten sind dabei auf die Unterstützung des Halbbluts Kai angewiesen, müssen ihn aber zunächst aus der Sklaverei befreien. Kai wurde einst vom Fürsten aufgenommen und erzogen und liebt seit langem die Tochter seines Herren. Obwohl die Ronin das Halbblut ihre Abneigung spüren lassen, schließt Kai sich ihrer Gruppe an und steigt schließlich sogar zum Anführer auf. Gemeinsam versuchen sie die Festung des Feindes zu stürmen und die Ehre ihres Fürsten wieder herzustellen. Doch auf dem Weg dorthin müssen sie sich gegen ihre Feinde, zu denen nicht nur Fabelwesen und eine verführerische Hexe zählen, wehren.